듄4는 황제로 등극한 레토 2세의 3000년 통치를 그리고 있다.

레토는 점점 모래벌래화 되어갔고 그의 몸은 길이 9미터 폭 2미터의 거대 모래벌래화 되었다. 그는 익스인들이 만든 수레를 타고 이동해야 하는 신세가 되었지만 스파이스 멜란지를 대량 섭취하고 모래벌래화 되어 수명은 4000년으로 늘어나 듄의 황제가 된 이후 3000년동안 제국을 지배하고 있다. 이제 듄에서 멜란지는 더이상 생성되지 않았다. 모든 모래벌래 모래송어들이 죽었고 듄도 이제는 푸르른 행성으로 탈바꿈되었고 프레멘 종족들도 더이상 눈이 파랗지 않았다. 이제는 박물관 프레멘들만이 프레멘의 명목을 겨우 유지하고 있었다. 멜란지는 오직 레토황제가 독점하고 있었으며 제국을 지휘하기 위해 다른 행성들의 충성을 댓가로 멜란지를 배급하는 시대였다.

여전히 버틀레리안 지하드를 이끄는 베네 게세리트 조직은 있었으며 기계문명을 받드는 익스인들과 인간창조를 주도하는 틀레이랙스인들이 이 제국에 속해 있었다.

3편까지 등장했던 듄의 인물들은 다 사망했고 이제는 레토의 행정집사인 모네오가 레토를 도와주고 있었으며 모네오는 레토의 누이 가니마와 하르크 알 아다의 결합에서 나온 직계자손이었고 과거 반란을 주동했던 인물로, 레토에 의해 시험되고 다시 레토에게 충성을 다하고 있다.

모네오의 딸 시오나는 레토의 일기 두권을 훔쳐 달아나는데 여기에는 레토의 정신적 세계와 사랑을 느낀 이야기들 그리고 레토가 다 갖고 있는 스파이스 멜란지의 저장장소가 담겨있었다. 이 일기장을 훔쳐 달아나다 시오나 이외의 8명은 모두 사망하고 시오나는 그의 심복 나일라와 모종의 장소에서 반란을 준비한다.

그러나 이 모든 과정은 레토가 다 알고 있었다. 레토는 이미 예언자였고 선지자였으며 그의 몸 안에는 모든 아트레이데스 조상들이 같이 살고 있었다. 그는 이미 신이었다.

던컨 아이다호는 틀레이랙스 인들이 첫번째 아이다호의 세포를 이용해 계속 복재해내었고 이미 19명의 아이다호가 레토에게 갔으며 그를 레이저총으로 죽이려 하였으나 모두 다 레토에게 당하여 사망한다.

다시 마지막 던컨 아이다호가 레토에게 도착했으며 익스의 새로운 대사 흐위노리가 레토에게 오지만 던컨은 그녀를 보고 반한다. 

레토를 지키는 근위대는 여자로만 구성된 물고기 웅변대라는 부대였고 레토는 아이다호에게 그 부대를 지휘하라고 시킨다. 레토를 살해하려는 틀레이랙스인들의 공격을 레토는 물리치며 익스의 대변인 흐위노리를 보자 레토는 사랑에 빠진다.

또한 반란을 주도했던 모네오의 딸 시오나를 레토는 데려와 사막에서 5일동안 지내며 시험하고 그녀는 결국 레토에게 충성을 한다는 말을 하고 만다.

레토는 신황제에게 구애하기 위해 훈련을 받은 흐위노리와 결혼하기로 결심하고 흐위노리도 레토의 정신적 영혼을 사랑하며 결혼을 승낙하지만 아이다호 또한 흐위노리와 육체적관계를 맺으며 이 결혼을 반대한다

모네오는 이러한 아이다호가 위험한 인물임을 감지하고 시오나와 같이 투오노 마을로 보내서 함께 살게 한다.

그러나 레토는 결혼식을 투오노에게 하겠다고 선언하고, 이를 알게된 아이다호와 시오나 그리고 첩자인 나일라는 투오노 마을로 행차하고 있는 레토일행을 공격하여 큰 강을 건너는 일행에게 공격한다. 다리를 부수고 일행은 강으로 떨어져 결국 모네오와 흐위노리는 사망하고 레토는 물에 빠져버린다. 그는 모래벌래화 되었기때문에 물은 치명적이었으며 결국 동굴로 피신하지만 바로 따라온 나일라 아이다호 시오나에게 잡힌다. 나일라는 레토의 첩자였으므로 던컨은 나일라를 죽이고 서서히 몸체가 물에 녹아버리는 레토는 3000년의 임기를 마치고 의연하게 죽어간다.

"불사를 원하면 형태를 부정하라. 형태를 가진 것은 모두 죽음을 피할 수 없다. 형태 너머에 형태가 없는 자들, 불사의 존재들이 있다."

시오나는 결국 남아있은 유일한 아트레이데스가 되었으며 던컨과 결합하여 1000명의 아들과 9명의 딸을 생산한다.

결국 레토2세의 3000년 듄의 통치는 이렇게 끝을 맺는다.

왜 레토가 위험을 무릅쓰고 투오노 마을로 행차하여 거기서 흐위노리와 결혼한다고 했을까.. 죽음을 알면서 기꺼이 던컨과 시오나를 믿고 갔던 것이었을까. 아니면 이제 스스로 그의 시대를 시오나에게 넘기기 위해 죽음을 받아들인 것일까.. 그는 4000년을 살아야하는 거의 불생의 존재였지만 이제 그의 곁을 모두다 떠나가서 더이상 삶에 희망을 없애버린 것이었을까.. 인간의 몸이 아니었으므로 사랑하는 흐위노리와의 육체적 관계를 맺을 수는 없었지만 정신적으로는 흐위노리를 사랑할 수 있었던 레토의 의연한 죽음이 너무 아련하게 느껴졌다.

이제 듄의 새로운 역사가 시작되는 일이 남아있었다.

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